Okada gia nhập Nintendo vào năm 1969 và tiếp tục làm kỹ sư tại Nintendo Research & Development 1 cùng với Yokoi Gunpei, người đã phát triển Game & Watch và máy chơi game cầm tay Game Boy cực kỳ thành công.

Năm 1996, Yokoi rời Nintendo, điều này khiến R&D1 bị chia tách, các kỹ sư của họ đã thành lập bộ phận phần cứng di động do Okada làm tổng giám đốc. Nhóm của ông thiếu Yokoi nhưng vẫn phát triển các máy chơi game cầm tay cực kỳ thành công như: Game Boy Color, Game Boy Advance, Game Boy Advance SP và Nintendo DS. Okada ban đầu phản đối thiết kế màn hình kép của Nintendo DS nhưng đã bị Yamauchi Hiroshi bác bỏ.[3][4][5]

Okada cũng tham gia phát triển một số game Nintendo, với tư cách là giám đốc chính của Metroid, giám đốc của Kid Icarus, Solar Striker (cùng với Terasaki Keisuke) và Super Mario Land và đóng góp cho nhiều tựa game khác.

Okada đã nghỉ hưu khỏi Nintendo từ tháng 1 năm 2012.[6][7]